Gemeinsame Gemeinschaftseffekte und das Nicht

Communications Biology Band 6, Artikelnummer: 565 (2023) Diesen Artikel zitieren

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Die Vererbungsmechanismen vieler Fitnessmerkmale sind nach wie vor unzureichend definiert, insbesondere bei langlebigen Tieren mit langwieriger Entwicklung. Anhand von 6.123 Urinproben von 170 wildlebenden Schimpansen untersuchten wir den Einfluss genetischer Veranlagung, nicht genetischer Auswirkungen auf die Mutter und gemeinsamer Auswirkungen auf die Gemeinschaft auf die Variation des Cortisolspiegels, einem etablierten Prädiktor für das Überleben langlebiger Primaten. Trotz der Hinweise auf eine konsistente individuelle Variation des Cortisolspiegels über die Jahre hinweg waren die Effekte zwischen den Gruppen einflussreicher und leisteten einen überwältigenden Beitrag zur Variation dieses Merkmals. Wenn man sich auf die Variation innerhalb der Gruppe konzentriert, waren nicht genetische mütterliche Effekte für 8 % der individuellen Unterschiede im durchschnittlichen Cortisolspiegel verantwortlich, deutlich mehr als der auf genetische Faktoren zurückzuführende Wert, der nicht von Null zu unterscheiden war. Diese mütterlichen Auswirkungen stehen im Einklang mit der primären Rolle einer gemeinsamen Umgebung bei der Gestaltung der Physiologie. Für Schimpansen und vielleicht auch andere Arten mit langer Lebensgeschichte scheinen gemeinschaftliche und mütterliche Auswirkungen für die Gestaltung wichtiger physiologischer Merkmale relevanter zu sein als die genetische Vererbung.

Bei Wirbeltieren erleichtern Glukokortikoide (GCs) wie Cortisol, die über die Hypothalamus-Hypophysen-Nebennieren-Achse (HPA) ausgeschüttet werden, die Homöostase durch Vermittlung von Stoffwechsel-, Immun- und Verhaltensreaktionen auf intrinsische und extrinsische Stressoren1,2,3. Aufgrund dieser vielschichtigen und dynamischen Rolle ist die Regulierung der Aktivierung der HPA-Achse und der GC-Sekretion von großem Interesse für Ökologen und Evolutionsbiologen, die verstehen möchten, wie sich Tiere an veränderte Umgebungen anpassen4,5,6,7. Trotz der Flexibilität der HPA-Achsenaktivität als Reaktion auf externe und interne Reize zeigen zahlreiche Studien konsistente individuelle Unterschiede in der HPA-Achsenaktivität und der Reaktivität gegenüber Umweltreizen8. Interindividuelle Variationen in der Regulierung der HPA-Achse sind mit Variationen in der Immunfunktion verbunden und können auf Variationen in den Fitnessergebnissen hinweisen5,9,10,11. Beispielsweise haben sowohl bei Pavianen als auch bei Grauen Mausmakis Individuen mit konstant erhöhter HPA-Achsenaktivität schlechtere Überlebensergebnisse und leben wesentlich kürzer als diejenigen mit niedrigerer HPA-Achsenaktivität9,12. Angesichts der tiefgreifenden Fitnesseffekte individueller Unterschiede in der Aktivität und Regulierung der HPA-Achse ist das Verständnis der relativen Rolle von Genetik, Erfahrung und Umwelt bei der Gestaltung dieser GC-Phänotypen der Schlüssel zur Entschlüsselung der Entwicklung der physiologischen Plastizität5,13.

Ergebnisse aus Studien an menschlichen Zwillingen deuten darauf hin, dass bis zu 60 % der Schwankungen des Cortisolspiegels durch genetische Effekte erklärt werden können14,15,16,17. Während Zwillingsstudien am Menschen wichtig waren, um die genetische Regulierung des Cortisolspiegels aufzudecken, sind sie aufgrund von Problemen im Zusammenhang mit der kurzfristigen Probenahme18,19,20 und den begrenzten verfügbaren Informationen über die Faktoren auf individueller und Umweltebene, die dies können, oft begrenzt werden mit Schätzungen der genetischen Wirkung in der Humanforschung vermischt19,21,22. Wenn die relativen Beiträge von Genen und Umwelt in Bezug auf Schwankungen des Cortisolspiegels oder anderer gesundheitsbezogener Faktoren beim Menschen bewertet wurden, stellen Forscher häufig einen größeren Einfluss gemeinsamer familiärer Umgebungen im Vergleich zur Genetik fest (z. B. Lit. 20). Diese Humanstudien sind jedoch oft immer noch nicht in der Lage abzugrenzen, inwieweit diese familiären Auswirkungen ein Produkt elterlicher Auswirkungen oder der Makroumgebung sind, in der sich Familien befinden, z. B. breitere sozioökonomische Umgebungen18,20,21,22.

Studien an nichtmenschlichen Tieren (im Folgenden „Tier“) sind weniger eingeschränkt als die meisten Studien am Menschen, da Forscher entweder experimentelle Verfahren, zum Beispiel Cross-Fostering, verwenden oder geeignete Umweltvariablen in ihre Modellierung einbeziehen können, um gemeinsame Umweltauswirkungen besser zu berücksichtigen23,24,25, 26,27. Wie die oben genannten Humanstudien legt auch die Tierliteratur nahe, dass die genetische Vererbung eine eindeutige Rolle bei der Bildung von GC-Phänotypen spielt, wobei in diesen Studien durchschnittlich 30 % der Variationen in Cortisolmustern durch genetische Effekte erklärt werden23,24,25,26, 27. Diese Arbeit konzentrierte sich jedoch weitgehend auf kurzlebige Arten23,24,26,27; (obwohl siehe Lit. 25). Daher wissen wir über Humanstudien hinaus vergleichsweise wenig darüber, wie GC-Phänotypen entstehen und bei anderen langlebigen Arten mit langwieriger elterlicher Fürsorge aufrechterhalten werden. Die Bestimmung der relativen Beiträge der Genetik, der Mikroumgebung der Elterneffekte und der breiteren sozioökologischen Makroumgebung zur Variation der GC-Phänotypen ist ein wichtiges Thema in der Evolutionsökologie. Es kann uns helfen, die Entwicklung der protrahierten Entwicklung als lebensgeschichtliche Anpassung und die Bedeutung nichtgenetischer Elterneffekte und Plastizität innerhalb dieser erweiterten ontogenetischen Phase zu verstehen.

Eltern- und insbesondere mütterliche Auswirkungen gelten als wichtige evolutionäre Treiber der phänotypischen Merkmalsvariation28, einschließlich der Regulierung von Cortisol und anderen GC-Spiegeln29,30,31,32,33. In experimentellen Nagetierstudien sind der mütterliche Cortisolspiegel während der Schwangerschaft und während der Aufzucht der Nachkommen nach der Geburt sowie die Häufigkeit der mütterlichen Interaktion mit den Nachkommen allesamt Prädiktoren für den Cortisolspiegel und die Reaktivität der Nachkommen29,31,34. Studien an Nagetieren deuten auch darauf hin, dass Auswirkungen auf die Mutter über epigenetische Prozesse wie die DNA-Methylierung von GC-Rezeptor-Promotorregionen auftreten können, was zu einer veränderten Reaktionsfähigkeit auf Stressfaktoren führt29,32,34. In Primatenstudien zur Rolle mütterlicher Auswirkungen auf die Cortisolsekretion und -reaktivität wurden typischerweise Paradigmen der mütterlichen Deprivation eingesetzt, entweder durch experimentelle Trennungen oder aufgrund eines natürlich vorkommenden mütterlichen Verlusts29,30,33. Hier ist der mütterliche Verlust mit einem Anstieg des Cortisolspiegels oder Veränderungen des Tagesrhythmus verbunden30, diese Auswirkungen halten jedoch nicht unbedingt bis ins Erwachsenenalter an30,33. In ähnlicher Weise werden in Studien am Menschen bei Tests der mütterlichen Auswirkungen auf die Cortisolregulation klassischerweise die Folgen negativer mütterlicher oder früherer Lebensumstände untersucht (z. B. schlechter geistiger oder körperlicher Gesundheitszustand, niedriger sozioökonomischer Status oder Verlust der Mutter (siehe Lit. 29)). Hier sind der Verlust der Mutter oder Widrigkeiten im frühen Leben im Zusammenhang mit dem Zustand der Mutter mit einer erhöhten HPA-Aktivität bei den Nachkommen verbunden, die bei manchen Personen bis ins Erwachsenenalter anhalten kann. Daher stammt vieles von dem, was wir über mütterliche Auswirkungen auf die Cortisolregulation bei langlebigen Säugetieren wissen, aus Studien über manipulierte und/oder extreme mütterliche Umstände.

In unserer Studie untersuchen wir die relativen Beiträge umweltbedingter, genetischer und nicht genetischer maternaler Effekte (im Folgenden maternale Effekte) zur Variation der Cortisol-Phänotypen bei wilden Schimpansen. Schimpansen sind eine langlebige Art, haben eine Tragzeit von etwa 8 Monaten35 und eine längere unreife Abhängigkeit von mindestens 10 Jahren36, bei der es zunehmend Hinweise auf mütterliche Einflüsse auf Wachstum, soziale Entwicklung, Überleben und künftigen Fortpflanzungserfolg gibt37, 38,39,40. Schimpansen leben in Gesellschaften mit einem hohen Maß an Spaltungs- und Fusionsdynamik41, und Erwachsene weisen über Jahre hinweg relativ stabile soziale Phänotypen auf42, wobei bestimmte erwachsene Weibchen und damit Mütter durchweg geselliger und sozialer sind als andere Individuen43. Soziale Merkmale der Mutter dürften daher ein Schlüsselfaktor sein, der das soziale Umfeld ihrer Nachkommen vor dem Erwachsenenalter prägt. Daher gibt es sowohl in der prä- als auch in der postnatalen Phase einen langen Zeitraum, in dem mütterliche Faktoren endokrine Phänotypen prägen können, die bei Schimpansen das gesamte Erwachsenenalter überdauern können.

Anhand eines Datensatzes von 170 erwachsenen und unreifen Individuen beiderlei Geschlechts aus fünf verschiedenen Gemeinschaften und zwei Unterarten (westlicher, Pan troglodytes verus und östlicher, Pan troglodytes schweinfurthii) haben wir bewährte Methoden und Mixed-Effect-Modelle angewendet, um die Varianz aufzuteilen und zu berechnen Wiederholbarkeit und Erblichkeit des Cortisolspiegels bei wilden Schimpansen44,45. Wiederholbarkeitskoeffizienten ermöglichen es uns, den Grad der individuellen Variation des Cortisolspiegels zu quantifizieren und somit zu bestimmen, ob er einer Selektion unterliegen könnte44, während Heritabilitätsschätzungen die relativen Beiträge von Umwelt-, Eltern- und/oder genetischen Faktoren zur Erzeugung individueller Variation dieses Merkmals angeben45.

Die Wiederholbarkeit von Merkmalen ist definiert als der Anteil der Varianz in einem Merkmal, hier Cortisolspiegel, erklärt durch konsistente individuelle Unterschiede44. In vielen Wildtierpopulationen kann die Heterogenität der Umwelt die individuelle Variation der GC-Werte erhöhen und zwischenindividuelle Unterschiede und damit die Wiederholbarkeit von Merkmalen verschleiern8,46,47,48. Infolgedessen haben neuere Studien begonnen, sich auf das Ausmaß zu konzentrieren, in dem Individuen in der GC-Sekretion als Reaktion auf Umweltgradienten, dh GC-Reaktionsnormen, variieren13,49,50. In diesem Rahmen bezieht sich die Wiederholbarkeit von Reaktionsnormen auf den Anteil der Varianz, der durch individuelle Unterschiede in den durchschnittlichen Reaktionen auf die Umgebung (Reaktionsnormschnittpunkt) und in der Plastizität gegenüber der Umgebung (Reaktionsnormsteigung) erklärt wird50. Somit spiegeln Heritabilitätsschätzungen von Reaktionsnormabschnitten und -steigungen die relativen Beiträge von Umwelt-, Eltern- und/oder genetischen Faktoren zur Gestaltung durchschnittlicher Reaktionen bzw. Plastizität gegenüber der Umwelt wider51,52. Es ist wichtig zu beachten, dass Erblichkeitsschätzungen nur umweltbedingte/genetische/elterliche Beiträge zur Variation zwischen Individuen widerspiegeln, d. h. ein Merkmal kann beispielsweise eine genetische Grundlage haben und eine Erblichkeitsschätzung von 0 sein, wenn das Merkmal in einer Population keine Variation aufweist53.

Sowohl bei Schimpansen als auch beim Menschen ist die zirkadiane Cortisol-Reaktion eine gut beschriebene Reaktionsnorm: Der Spiegel steigt im Schlaf allmählich an, bevor er beim Aufwachen einen Höhepunkt erreicht, gefolgt von Rückgängen im Laufe des Tages54,55. In zahlreichen Kortisolstudien an Schimpansen ist die Tageszeit (d. h. der zirkadiane Rhythmus) einer der konsistentesten umweltbedingten Prädiktoren für den Cortisolspiegel30,49,54,56,57,58, was sie zu einer vielversprechenden Reaktionsnorm macht, die es im Hinblick auf Wiederholbarkeit und Erblichkeit zu untersuchen gilt . In unserer Studie verfolgen wir einen zweistufigen Ansatz, indem wir zunächst die Wiederholbarkeit der zirkadianen Reaktionsnormen ermitteln und dann die Erblichkeitsbeiträge zur individuellen Variation dieser Reaktionsnormen untersuchen. Schimpansen sind eine interessante Studienart für dieses Thema; Obwohl die Probenahme über die gesamte Lebensspanne hinweg für dieses langlebige Säugetier eine Herausforderung darstellt, sind viele der sozioökologischen Faktoren, die die Variation des Cortisolspiegels bei dieser Art beeinflussen, nachgewiesen56,57,59,60,61,62. Daher können wir diese Faktoren in unseren statistischen Modellen berücksichtigen und kontrollieren und so fundierte Schätzungen der relativen Beiträge genetischer, mütterlicher und umweltbedingter Auswirkungen auf den Cortisolspiegel und die zirkadianen Reaktionsnormen bei einem wilden, langlebigen Säugetier mit längerer Entwicklung und mütterlicher Entwicklung liefern Pflege.

Angesichts der bei Schimpansen beobachteten längeren mütterlichen Abhängigkeit37,38,39,40 und der Hinweise auf eine genetische Regulierung der zirkadianen Cortisolreaktionen beim Menschen14,15,16,17 gingen wir davon aus, dass sowohl genetische als auch nicht genetische mütterliche Effekte einen wesentlichen Beitrag zur Variation leisten würden in Cortisolmustern bei wilden Schimpansen.

Urin- und Stuhlproben wurden von Individuen aller Lebensstadien (2–53 Jahre alt) aus fünf Schimpansengemeinschaften gesammelt. Für jede Urinprobe (n = 6123 Proben) haben wir den Cortisolspiegel mithilfe der Flüssigchromatographie-Tandem-Massenspektrometrie (LCMS63) quantifiziert und die Schwankung des Wassergehalts im Urin mithilfe des spezifischen Gewichts (SG) jeder Probe korrigiert64. Daher geben wir den Cortisolspiegel im Urin als ng Cortisol/ml SG an. Aus den Stuhlproben haben wir mithilfe einer zweistufigen Amplifikationsmethode DNA-Extrakte genotypisiert, die 19 Mikrosatelliten-Loci (per65) umfassten.

In Kombination mit Verhaltensbeobachtungen von Mutter-Nachkommen-Dyaden ermöglichten uns diese Genotypen die Erstellung eines Stammbaums mit 159 namentlich genannten Müttern und 50 namentlich genannten Vätern; 310 Nachkommen hatten bekannte Mütter und 185 Nachkommen hatten sowohl bekannte Mütter als auch Väter. Nach strengen Kriterien zur Messung der zirkadianen Cortisolreaktionen (siehe unten) haben wir 170 Personen aus diesem Stammbaum in unseren endgültigen Datensatz aufgenommen. Tabelle 1 beschreibt die Probenahme nach Stammbaum und Gruppe. Insgesamt wurden 64 Mutter-Nachkommen- und 42 Vater-Nachkommen-Paare beprobt. Die Abbildungen S1 und S2 veranschaulichen den Stammbaum der Personen mit Cortisolwerten im Urin in unserer Studie.

Wir verwendeten lineare Mixed-Effect-Modelle (LMMs) mit einer Gaußschen Fehlerstruktur, um die angepasste Wiederholbarkeit der Cortisolkonzentrationen im Urin zu testen, d. h. den Anteil der Varianz, der auf zwischenindividuelle Unterschiede bei bedingten Effekten zurückzuführen ist44,66. Unser wichtigster Prädiktor für die Cortisolkonzentration im Urin (logarithmisch transformiert, um eine symmetrische Verteilung zu erreichen) war die Tageszeit, die wir für jede Probe in einen kontinuierlichen Wert über Stunden seit Mitternacht umgerechnet haben.

Für unsere Wiederholbarkeitsanalyse haben wir drei Modelle mit identischen Reaktionen und festen Effekten, aber unterschiedlichen Zufallseffektstrukturen angepasst (vollständige Begründungen der enthaltenen Variablen finden Sie in Tabelle 2 und „Methoden“). Das Nullmodell umfasste nur die folgenden Zufallseffekte: eine Faktorvariable zur Berücksichtigung der Variation in der Sozioökologie innerhalb von Gruppen („Gruppe“), einen Faktor zur Berücksichtigung der zeitlichen Variation innerhalb von Gruppen, bestehend aus Gruppenidentität und dem Stichprobenjahr (als „Gruppenjahr“ bezeichnet). ") und eine Variable zur Berücksichtigung von Proben, die aus verschiedenen Forschungsprojekten gepoolt werden ("Projektidentität"). Obwohl bei letzteren alle Projekte dem gleichen Protokoll für die Probensammlung und -analyse folgen, können unterschiedliche Projekte unterschiedliche Prioritäten für die untersuchten Personen oder Kontexte haben. Daher wurde dieser Zufallseffekt einbezogen, um solche Verzerrungen zu berücksichtigen.

Das individuelle Intercepts-Modell fügte zufällige Intercepts für die individuelle Identität und eine Dummy-Variable hinzu, die aus der individuellen Identität und dem Stichprobenjahr besteht (als „ID-Jahr“ bezeichnet; wird verwendet, um die Wiederholbarkeit von Merkmalen innerhalb und zwischen Jahren bei Cortisolkonzentrationen im Urin zu vergleichen, siehe unten). . Schließlich war das Modell der individuellen Reaktionsnormen identisch mit dem Modell der individuellen Intercepts, außer dass es zufällige Steigungen für die Tageszeit innerhalb der zufälligen Effekte der individuellen Identität und des ID-Jahres enthielt. Frühere Untersuchungen ergaben in unseren Studienpopulationen eine höhere Wiederholbarkeit für den quadratischen Begriff der Tageszeit49; Daher haben wir die Tageszeit sowohl als lineare als auch als quadratische Terme einbezogen, um die möglichen zirkadianen Reaktionen zu modellieren.

In alle diese Wiederholbarkeitsmodelle haben wir Variablen mit festen Effekten einbezogen, von denen zuvor gezeigt wurde, dass sie den Cortisolspiegel im Urin beeinflussen (ausführliche Informationen finden Sie in Tabelle 2 und „Methoden“). Um die zirkadiane Reaktion des Cortisolspiegels bestmöglich zu modellieren, haben wir alle festen Effekte in Wechselwirkung mit den linearen und quadratischen Termen der Tageszeit einbezogen.

Wir haben einen Modellvergleichsansatz und eine einmalige Kreuzvalidierung67 verwendet, um zu untersuchen, ob die Hinzufügung zufälliger Abschnitte für die individuelle Identität (Modell individueller Abschnitte) oder zufälliger Steigungen für lineare und quadratische Effekte der Tageszeit (Modell individueller Reaktionsnormen) die Ergebnisse verbessert Vorhersagekraft jedes Modells. Dies würde darauf hinweisen, ob individuelle Unterschiede im durchschnittlichen Cortisolspiegel bzw. individuelle Unterschiede in der Cortisolplastizität je nach Tageszeit die Variation im Cortisolspiegel gut erklären. Wir fanden starke Unterstützung für die Einbeziehung der zufälligen Achsenabschnitte für die individuelle Identität, aber schwache Unterstützung für die Einbeziehung zufälliger Steigungen innerhalb der individuellen Identität: In den meisten Modellvergleichen wurden die reinen Achsenabschnittsmodelle den Reaktionsnormmodellen vorgezogen (Tabelle S1). allerdings mit typischerweise geringfügigen Unterschieden in der erwarteten Vorhersagedichte. Da unser Forschungsinteresse sowohl auf den durchschnittlichen Cortisolspiegeln als auch auf den zirkadianen Reaktionsnormen liegt, haben wir in unsere nachfolgenden Analysen zufällige Steigungen innerhalb der individuellen Identität einbezogen.

Unter Verwendung etablierter Formeln zur Partitionierung und zum Vergleich von Varianzen (vollständige Einzelheiten und Gleichungen finden Sie unter „Methoden“49,51,52) haben wir aus dem Modell der einzelnen Reaktionsnormen eine Schätzung der Wiederholbarkeit von Merkmalen innerhalb eines Jahres (d. h. kurzfristig) berechnet (Varianz erklärt durch). die ID-Jahr-Variable) von 0,07 (95 % glaubwürdige Intervalle = 0,01, 0,13; Tabelle 3) und eine Schätzung der Wiederholbarkeit von Merkmalen zwischen Jahren (d. h. langfristig) (Varianz erklärt durch individuelle Identität) von 0,04 (95 % glaubwürdige Intervalle = 0,01). , 0,07; Tabelle 3). Wir fanden erhebliche Unterstützung für konsistente individuelle Unterschiede in den zirkadianen Reaktionsnormabschnitten, d. h. durchschnittlichen Cortisolspiegeln unter Berücksichtigung der Auswirkung der Tageszeit, mit einer Schätzung der Wiederholbarkeit der Reaktionsnormabschnitte von 0,53 (95 % glaubwürdige Intervalle = 0,34, 0,69; Tabelle 3). Die mittleren Schätzungen der Reaktionsnorm-Wiederholbarkeit für die linearen und quadratischen Tageszeitanstiege von 0,17 bzw. 0,28 legen nahe, dass ein erheblicher Anteil der Varianz dieser Phänotypen auf individuelle Unterschiede zurückzuführen ist. Allerdings waren diese Schätzungen mit einer großen Unsicherheit verbunden, da die unteren glaubwürdigen Intervalle beider Steigungen nahe bei 0 lagen.

Das offensichtliche Fehlen zwischenindividueller Unterschiede in der zirkadianen Steigung war unerwartet, da in einer früheren Studie an erwachsenen männlichen Schimpansen starke Hinweise auf konsistente individuelle Unterschiede in diesem Phänotyp vorliegen, ein Datensatz, der Individuen in unserer vorliegenden Studie umfasste49. Um zu untersuchen, ob die Einbeziehung erwachsener Frauen und unreifer Tiere in unseren Datensatz zur Unsicherheit unserer Schätzungen der Wiederholbarkeitssteigung der Reaktionsnorm beitrug, führten wir daher Wiederholbarkeitsanalysen für jede einzelne Bevölkerungsgruppe (erwachsene Männer, erwachsene Frauen, unreife Tiere) durch. Die Modellstrukturen waren für jede Bevölkerungsgruppe identisch, mit der Ausnahme, dass im männlichen Modell eine kontinuierliche Variable für den Dominanzrang, im erwachsenen weiblichen Modell eine kategoriale Variable (Säugen oder Radfahren) für den Fortpflanzungsstatus und eine kategoriale Variable zur Angabe des Geschlechts enthalten waren wurde in das unreife Modell einbezogen (wir haben den Dominanzrang für die weiblichen und unreifen Modelle nicht berücksichtigt, da für viele Personen in diesen Bevölkerungsgruppen nicht genügend Dominanzinformationen vorliegen; Einzelheiten finden Sie unter „Methoden“). In den ergänzenden Materialabbildungen. S3–S5 veranschaulichen die zirkadianen Cortisol-Reaktionen für jede Bevölkerungsgruppe und die Tabellen S2–S9 enthalten die Modellzusammenfassungen für die festen und zufälligen Effekte der einzelnen Reaktionsnormmodelle jeder Bevölkerungsgruppe. Für alle demografischen Gruppen stellten wir immer noch ein hohes Maß an Unsicherheit bei unseren Schätzungen der Wiederholbarkeitssteigung der Reaktionsnorm fest (Tabelle 3). In Übereinstimmung mit Sonnweber et al.49 fanden wir quer durch und innerhalb der Bevölkerungsgruppe im Allgemeinen starke Unterstützung für konsistente individuelle Unterschiede in den Reaktionsnormabschnitten. Die Schätzungen der Reaktionsnorm-Wiederholbarkeitsabschnitte für erwachsene Männer und Frauen waren eindeutig ungleich Null (Tabelle 3); Für unreife Kinder war die Schätzung zwar hoch (0,43), der KI-Bereich war jedoch sehr breit, was auf Unsicherheit hindeutet.

Wir haben die Heritabilität des Cortisolspiegels im Urin und der zirkadianen Cortisolreaktionen geschätzt, indem wir den bewährten „Tiermodell“-Ansatz45 implementiert haben, der die additive genetische Varianz und die elterlichen Effekte in einem Merkmal durch Partitionierung der Varianz in Modellen mit gemischten Effekten schätzt. Unser Tiermodell ähnelte in seiner Struktur dem Modell der individuellen Reaktionsnormen (siehe Tabelle 2), mit der größten Ausnahme, dass der Stammbaum als Zufallseffekt zur Schätzung der additiven genetischen Varianz einbezogen wurde28,45. Um den relativen Beitrag der mütterlichen Effekte (der Hauptbetreuerin) aufzuteilen, haben wir außerdem die Identität der Mutter der untersuchten Person als Zufallseffekt einbezogen. Für dieses Modell haben wir auch zufällige Steigungen für die linearen und quadratischen Terme der Tageszeit in alle zufälligen Effekte einbezogen (einschließlich Projektidentität und Gruppenjahr).

Um sicherzustellen, dass wir die Erblichkeit anhand der uns zur Verfügung stehenden Daten effektiv modellieren können, haben wir drei verschiedene Tiermodelle angepasst. Zuerst haben wir ein vollständiges Tiermodell unter Verwendung aller uns verfügbaren Cortisolwerte im Urin angepasst (vollständiges Heritabilitätsmodell; 6123 Proben von bis 170 Personen). Zweitens haben wir ein Modell angepasst, das nur im Taï-Wald beprobte Individuen umfasst (Taï-Heritabilitätsmodell; 4843 Proben von 111 Individuen), um sicherzustellen, dass etwaige Umwelt- oder genetische Auswirkungen kein Artefakt der Zusammenführung von Proben aus verschiedenen Populationen und Unterarten von Schimpansen sind. Schließlich besteht bei männlichen und weiblichen Schimpansen tendenziell eine positive und negative Korrelation zwischen dem Dominanzrang und den GC-Werten68,69, die idealerweise in Modelle einbezogen werden sollten, um individuelle Variationen der Cortisolspiegel genau zu modellieren. Aufgrund begrenzter Verhaltensdaten für bestimmte Personen (siehe „Methoden“) konnten wir jedoch nicht allen Personen im Datensatz Ränge zuweisen. Daher führten wir ein drittes Heritabilitätsmodell durch, das nur Individuen umfasste, denen wir Ränge zuordnen konnten (Dominanz-Heritabilitätsmodell; n = 5691 Proben von 141 Individuen).

Für jedes dieser Modelle haben wir unter Berücksichtigung des Einflusses der festen Effekte (siehe Tabelle 2) den Anteil der Varianz berechnet, der auf die Genetik (berechnet als Varianz, die durch den Stammbaum erklärt wird), mütterliche Effekte (Varianz, die durch die mütterliche Identität erklärt wird) zurückzuführen ist. und gemeinsame Gemeinschaftseffekte (Varianz erklärt durch die Gruppenvariable). Zusätzlich zu diesen Faktoren im Zusammenhang mit der Erblichkeit haben wir auch den Anteil der Varianz berechnet, der auf zeitliche Faktoren innerhalb der Gruppe (Varianz erklärt durch die Gruppenjahresvariable), individuelle Identität über einen langen Zeitraum (Varianz erklärt durch individuelle Identität) und … zurückzuführen ist die kurzfristige (Varianz erklärt durch die ID-Jahr-Variable). Für alle diese Faktoren haben wir den Anteil der Varianz berechnet, den sie für jede Komponente der zirkadianen Reaktionsnorm erklären, d. h. durchschnittliche Cortisolspiegel (Intercepts) und Cortisolreaktionen auf die linearen und quadratischen Terme für die Tageszeit (sensu51,52). Wir haben auch den Anteil der Kovarianz zwischen Achsenabschnitt, linearer Steigung und quadratischer Steigung geschätzt, der durch all diese Faktoren erklärt wird. Schließlich haben wir eine Variation des vollständigen Heritabilitätsmodells implementiert, die als Trait-Heritabilitätsmodell bezeichnet wird und bei der die linearen und quadratischen zirkadianen Steigungen nicht vorhanden waren, sodass die Heritabilität einschließlich der Restvarianz berechnet werden konnte51,52.

Der relative Beitrag unserer zufälligen Effekte zur Variation der zirkadianen Cortisol-Reaktionen bei wilden Schimpansen aus dem vollständigen Heritabilitätsmodell ist in Abb. 1 dargestellt, mit einer Zusammenfassung der maternalen und genetischen Effekte in Tabelle 4 (vollständige Details aller Varianzkomponenten finden Sie in Tabelle). S10 der Zusatzmaterialien). Der größte Teil der Variation in unseren Modellen wurde durch langfristige Unterschiede zwischen den Gruppen erklärt (96,9 %, glaubwürdige Intervalle = 87,1, 99,2 %), insbesondere für die durchschnittlichen Cortisolspiegel, während der Beitrag dieses Prädiktors weniger überwältigend war und mit hohen Werten verbunden war Grad der Unsicherheit für zirkadiane Veränderungen des Cortisols (quadratische Steigungsvarianz = 14,5 %, glaubwürdige Intervalle = 0,0, 85,4 %). Mütterliche und genetische Effekte erklärten nur sehr wenig die Gesamtvariation des Cortisols, insbesondere für die durchschnittlichen Cortisolspiegel. Wenn man sich jedoch nur auf die Variation innerhalb von Gruppen konzentrierte, erklärten mütterliche Effekte 8,3 % (glaubwürdige Intervalle = 1,2, 16,3 %) der durchschnittlichen Cortisolvariation , während der genetische Beitrag von Null unterscheidbar war.

a Anteil der Variation, der durch Faktoren zwischen Gruppen und innerhalb der Gruppe erklärt wird. b Anteil der gruppeninternen Variation, die durch verschiedene Faktoren erklärt wird. Für beide Diagramme wird die Posteriorverteilung des Anteils der erklärten Varianz als Violindiagramme dargestellt, wobei die Interquartilbereiche durch Boxplots dargestellt werden. Die horizontale gestrichelte Linie markiert einen Anteil der gruppeninternen Varianz von 1 %.

Ähnliche Schätzungen wurden in den Heritabilitätsmodellen Taï und Dominance erhalten (Tabellen S11 und S12, Abb. S6–9). Beide Unteranalysen lieferten Aufschluss über die Ergebnisse unseres Hauptmodells. Erstens bestätigte der starke Beitrag zur Gruppenvarianz im Taï-Modell, dass gemeinsame Gemeinschaftseffekte nicht das Ergebnis der Zusammenfassung der Ergebnisse zweier Schimpansenpopulationen waren. Unterdessen führte die Einbeziehung des Dominanzrangs in das Dominanz-Heritabilitätsmodell zu vergleichbaren Ergebnissen, wobei die maternalen Effekte höher waren als die genetischen Effekte, obwohl die Größe der Schätzung der maternalen Effekte auf ~5 % reduziert wurde (Ergänzungstabelle S12). Diese Ähnlichkeit der Ergebnisse legt nahe, dass der Rang allein den in unserem Hauptmodell beobachteten mütterlichen Effekt nicht vollständig erklären kann.

Beachten Sie, dass die glaubwürdigen Intervalle unserer genetischen und maternalen Effektschätzungen auf ein hohes Maß an Unsicherheit hinweisen (siehe Tabelle 4). Darüber hinaus sind ihre Werte zwangsläufig positiv, da sie aus den Varianzkomponenten der Zufallseffekte im Tiermodell abgeleitet wurden. Um zu beurteilen, ob mütterliche und genetische Faktoren nachweisbare Nicht-Null-Effekte bestimmen und um zu testen, ob die Unterschiede zwischen ihren Varianzen auf Zufall zurückzuführen sein könnten, führten wir eine erneute Stichprobenerhebung der Daten durch und berechneten den Anteil der Fälle, in denen die Schätzungen höher waren als für die beobachteten Daten (dh falsch positive Ergebnisse). Insbesondere haben wir die Identitäten der Individuen innerhalb ihrer Gemeinschaften 100 Mal in der additiven genetischen Matrix neu gemischt (und so die Kontrolle über Umwelt- und Sozialfaktoren auf Gruppenebene aufrechterhalten). Personen, die nach der Permutation der genetischen Matrix neu als Geschwister klassifiziert wurden, wurden im Prädiktor „mütterliche Identität“ derselben Mutter zugeordnet, sodass genetische Beziehungen und mütterliche Auswirkungen immer übereinstimmend waren. Auf diese Weise erhielten wir Permutationen der Daten, die zufällig erwartete genetische und mütterliche Beziehungen simulierten, während die Auswirkungen aller anderen Prädiktoren unverändert blieben, die gleiche Struktur in der additiven genetischen Matrix und die gleiche Verteilung der mütterlichen Beziehungen zwischen Individuen beibehalten wurden.

Für den mütterlichen Effekt auf die Intercepts (durchschnittliche Cortisolspiegel) hatte nur eine von 100 Permutationen Schätzungen, die unter den beobachteten Daten lagen (Abb. 2), während sie für die linearen und quadratischen Steigungen für die Tageszeit (zirkadiane Cortisol-Reaktion) 14 betrugen und 0 % der Permutationen zeigten höhere oder gleiche Werte als die beobachteten. Dies deutet darauf hin, dass die beobachteten Auswirkungen auf den Achsenabschnitt und die quadratische Steigung mit ziemlicher Sicherheit nicht durch Zufall erklärt werden können, und bestätigt einen ungleich Null-Beitrag maternaler Effekte auf die Cortisol-Phänotypen wilder Schimpansen.

Der mittlere Anteil der aus den beobachteten Daten erhaltenen Varianzschätzungen wird durch gestrichelte vertikale Linien dargestellt. Histogramme stellen die Anzahl der einzelnen Schätzwerte aus 100 Permutationen dar. In dieser Permutationsanalyse umfasst der Anteil der Varianzberechnungen alle Zufallseffekte, einschließlich unseres technischen Prädiktors „Projektidentität“. Unsere endgültige Schätzung der Auswirkungen auf die Mutter ist höher als hier dargestellt, da wir in dieser Berechnung nur die biologischen Prädiktoren berücksichtigen. Abbildung S6 in den ergänzenden Materialien veranschaulicht die Permutationen aller Varianzkomponenten in unserem Erblichkeitsmodell.

Wir haben auch Permutationen verwendet, um zu testen, ob das Ergebnis, dass ein höherer Anteil der Varianz innerhalb der Gruppe eher durch mütterliche als durch genetische Effekte erklärt wurde, zufällig auftreten könnte. Nur 1 % der permutierten Datensätze und Modelle erzeugten einen größeren Unterschied in den Varianzschätzungen für mütterliche und genetische Auswirkungen auf den durchschnittlichen Cortisolspiegel (d. h. Abschnitte) als der, der anhand unserer beobachteten Daten und des vollständigen Heritabilitätsmodells ermittelt wurde (Abb. 3). Ähnliche Permutationsergebnisse wurden auch für die Heritabilitätsmodelle Taï und Dominance (Abb. S10 und S11) sowie für ein Trait-Heritabilitätsmodell (Tabelle S13; Abb. S12–14) erhalten, was die Robustheit unserer Ergebnisse unterstützt.

Schätzungen des Unterschieds im Anteil der gruppeninternen Varianz, der durch den mütterlichen Effekt erklärt wird, und des Anteils, der durch genetische Faktoren erklärt wird, in den beobachteten Daten (gestrichelte Linie) und in 100 Permutationen der Daten (Histogramm).

Wir kommen zu dem Schluss, dass die mütterliche Umgebung einen größeren Einfluss auf die Cortisolreaktionen bei wilden Schimpansen hat als die Genetik, während gemeinsame Gemeinschaftseffekte insgesamt den deutlichsten Einfluss auf diesen spezifischen Phänotyp haben.

Unsere Studie nutzt bis zu 18 Jahre Langzeitdatenerfassung von mehr als 6000 Urinproben von 170 Individuen, um konsistente individuelle Unterschiede in den zirkadianen Cortisolreaktionen bei wilden Schimpansen zu identifizieren. Anhand dieses einzigartigen Datensatzes stellen wir fest, dass gruppenweite sozioökologische Effekte, die in unseren Modellen durch den „Gruppen“-Zufallseffekt dargestellt werden, den stärksten Einfluss auf die Variation des Cortisolspiegels bei dieser Art haben. Diese Effekte hielten auch bei der Untersuchung benachbarter Schimpansengemeinschaften an. Trotz dieses vorherrschenden Einflusses der Sozioökologie konnten wir eine bedeutende Rolle der mütterlichen Umgebung bei der Gestaltung des durchschnittlichen Cortisolspiegels bei Individuen erkennen, wobei es nur begrenzte Hinweise darauf gab, dass allein genetische Effekte individuelle Unterschiede auslösen. Unsere Ergebnisse waren gegenüber verschiedenen Modellstrukturen robust und werden durch Permutationen der Daten bestätigt, die darauf hinweisen, dass unsere Schätzungen der mütterlichen und genetischen Wirkung keine Artefakte von Gruppenstrukturen sind. Darüber hinaus können die gemeinsamen Auswirkungen auf die Gemeinschaft weder durch die Zusammenführung von Proben aus verschiedenen Populationen und Unterarten von Schimpansen noch durch etablierte Prädiktoren für Cortisol auf Gruppenebene wie Gruppengröße oder Geschlechterverhältnisse erklärt werden. Unsere Studie zeigt, wie wichtig eine langfristige Datenerfassung in freier Wildbahn ist, insbesondere für langlebige Arten mit langwieriger mütterlicher Betreuung. Es wirft auch wichtige biologische Fragen zur Natur sowohl der von uns dokumentierten makroökologischen gemeinsamen Gemeinschaftseffekte als auch der mikroumweltlichen, nicht genetischen maternalen Effekte auf, die zusammen praktisch alle Variationen, bedingt durch unsere feste Effektstruktur, im durchschnittlichen Cortisolspiegel bei Schimpansen erklären.

Während in unserer Studie ein Großteil der Schwankungen des Cortisolspiegels im Urin auf langfristige Gruppeneffekte zurückzuführen war, waren kurzfristige Gruppeneffekte („Gruppenjahr“-Zufallseffekt) und individuelle Ebene („ID-Jahr“-Zufallseffekt) Faktoren hatten einen starken Einfluss auf die Cortisol-Phänotypen. Diese kurzfristigen Effekte veranschaulichen die Flexibilität dieses physiologischen Phänotyps bei Wildtieren, werfen aber auch ein interessantes Phänomen der gemeinsamen Erfahrung zeitlicher Schwankungen des Cortisolspiegels bei Schimpansen auf Gruppenebene auf. In einer ähnlichen aktuellen Studie schwankten die Erblichkeitsschätzungen für Mikrobiommerkmale in einer Population wilder Paviane (Papio cynocephalus und anubis) innerhalb und zwischen den Jahren erheblich, basierend auf saisonaler Dynamik und Ernährungsschwankungen, was die Anfälligkeit für phänotypische Varianz und damit Erblichkeitsschätzungen hervorhebt gemeinsame Umweltfaktoren70.

Zu den potenziellen Stressfaktoren auf Gruppenebene zählen bei Schimpansen die Verfügbarkeit von Nahrungsmitteln62, die Instabilität der Dominanzhierarchie57,68, Störungen durch benachbarte Gemeinschaften von Artgenossen58 und der Ausbruch von Krankheiten71. Letzteres dürfte unseren Befund nicht erklären, da wir Proben von Personen ausgeschlossen haben, die Anzeichen einer Krankheit zeigten (siehe „Methoden“). Allerdings können wir die Möglichkeit nicht ausschließen, dass die langfristigen Unterschiede in der Gemeinschaft, die wir in unserer Studie beobachten, teilweise auf Kater von extremen Ereignissen zurückzuführen sind, wie zum Beispiel Zeiten hoher Sterblichkeit aufgrund von Krankheiten. Soziale Bindungen sind der Schlüssel zur Zusammenarbeit bei Schimpansen72 und der Verlust wichtiger Individuen innerhalb von Kooperationsnetzwerken könnte zu einer langfristigen Verringerung des Zusammenhalts innerhalb der Gruppe73 führen, was sich wiederum auf den Cortisolspiegel in der gesamten Gruppe auswirkt74. Instabilität könnte auch entstehen, wenn es in Dominanzhierarchien zu häufigen Positionswechseln kommt und sich gezeigt hat, dass die Ranginstabilität bei männlichen Taï-Schimpansen Auswirkungen auf die Cortisolkonzentration im Urin hat57. In den meisten Fällen sind Perioden der Ranginstabilität eher kurz und dauern eher Wochen oder Monate als Jahre und würden nicht unbedingt die langfristigen Gruppenunterschiede im Cortisolspiegel in unserer Studie erklären. Stattdessen können soziale Konnektivität und soziale Dynamik jenseits des Rangs Unterschiede im Stress auf Gruppenebene beeinflussen. Wir fanden eine negative Korrelation zwischen der Gemeinschaftsgröße und dem Cortisolspiegel (siehe Tabellen S2 in den ergänzenden Materialien). Dieser Zusammenhang könnte durch die Tatsache erklärt werden, dass kleinere Gemeinschaften zwar möglicherweise stärker unter dem Wettbewerb zwischen den Gemeinschaften75 leiden, sie jedoch im Vergleich zu größeren Gemeinschaften, in denen Einzelpersonen möglicherweise Schwierigkeiten haben, ein breites soziales Netzwerk aufrechtzuerhalten, von einem geringeren Wettbewerb innerhalb der Gemeinschaft und einem verbesserten Zusammenhalt und einer besseren Stabilität profitieren könnten Netzwerke76. Ein zukünftiger Forschungsansatz könnte sich detaillierter auf gemeinschaftliche Unterschiede in der Demografie und im sozialen Zusammenhalt als erklärende Variablen für die Unterschiede auf Gruppenebene konzentrieren, die die Cortisolvariation bei wilden Schimpansen bestimmen.

Was die Nahrungsverfügbarkeit und die damit verbundene Konkurrenz betrifft, liegen die Taï-Gemeinschaften nebeneinander und es gibt relativ geringe Unterschiede zwischen den Gruppen in der Nahrungsverfügbarkeit (siehe Abb. S15 für eine Darstellung der Unterschiede zwischen den Gruppen in den Cortisolkonzentrationen im Urin und der Nahrungsverfügbarkeit77). Daher können wir diesen Faktor vorläufig als Hauptursache für die Erklärung der Unterschiede zwischen den Cortisolspiegeln zwischen den Gruppen außer Acht lassen. Schimpansen sind eine sehr territoriale Art78 und die Einbeziehung detaillierterer Verhaltensdaten in Bezug auf Wettbewerbsfaktoren, z. B. Eindringungsraten aus benachbarten Gemeinschaften58,75, wird auch in zukünftigen Studien zur Variation des Cortisolspiegels zwischen Gruppen von Vorteil sein.

Die Aufschlüsselung der spezifischen Quelle(n) von Stressfaktoren auf Gruppenebene in unserem Datensatz ist ein interessanter und wichtiger Weg zukünftiger Forschung. Da die durchschnittlichen Cortisolspiegel das Überleben vorhersagen9,12 und Faktoren zwischen Gruppen einen Großteil der Variation der Cortisolspiegel in unserem Datensatz erklären, kann das Verständnis der Ursachen der Variation der Cortisolspiegel auf Gruppenebene Risikofaktoren für die langfristige Lebensfähigkeit von hervorheben bestimmte Schimpansengemeinschaften oder -populationen. Im Gegensatz zu den meisten Humanstudien bisher ermöglichte uns unser Fokus auf Schimpansen die Anpassung äußerst robuster Modelle im Hinblick auf die Einbeziehung bekannter sozioökologischer Prädiktoren für den Cortisolspiegel dieser Art57,58,59,61,62,68. Darüber hinaus ermöglichte uns die Verwendung eines Langzeitdatensatzes die Untersuchung des Cortisolspiegels sowohl im Querschnitt als auch im Längsschnitt, was in der Humanforschung oft nicht möglich ist18,21,79. Daher hat unsere Feststellung, dass die gemeinsame Sozioökologie auf Gemeinschaftsebene der wichtigste Prädiktor für den Cortisolspiegel bei Schimpansen war, weitreichendere Auswirkungen auf unser Verständnis der physiologischen Plastizität bei sozialen, langlebigen Arten, einschließlich des Menschen.

Unsere Ergebnisse deuten darauf hin, dass vererbbare Faktoren bei der Gestaltung von Cortisol-Phänotypen für langlebige Arten eine geringere Rolle spielen. Bemerkenswerterweise spielten genetische Faktoren eine noch geringere Rolle als der kleine, aber nachweisbare Einfluss der mütterlichen Umwelt. Bei dieser Art sind die Männchen das Geburtsgeschlecht, während die Weibchen in der Regel nur einmal im Leben während der Adoleszenz auswandern80. Aus diesem Grund sind erwachsene Schimpansen sozial an ihre Gemeinschaften gebunden, in denen sie eine komplexe gruppeninterne Zusammenarbeit zeigen72,78,81,82,83, teilweise um eine wirksame gezielte Aggression außerhalb der Gruppe und Verteidigung innerhalb der Gruppe zu ermöglichen78. Obwohl menschliche Kooperationstendenzen über die unmittelbare Gemeinschaft eines Individuums hinausgehen können, bleibt die Zusammenarbeit teilweise durch Bevorzugung innerhalb der Gruppe eingeschränkt, was zu einem erheblichen Wettbewerb zwischen Gruppen führen kann84. In einigen neueren Humanstudien wurden Unterschiede auf Gemeinschaftsebene in der Stressbelastung mit Unterschieden auf Gemeindeebene in Bezug auf soziale Ungleichheit und Kultur in Zusammenhang gebracht85,86. Diese Diskrepanzen auf Gemeindeebene in der Wahrnehmung sozialer oder physiologischer Stressfaktoren wurden durch die Covid-19-Pandemie noch deutlicher87. Unsere Ergebnisse deuten darauf hin, dass Ansätze auf Gemeinschaftsebene zur Reduzierung übermäßiger Belastung durch Stressfaktoren wirksamer sein könnten als Ansätze, die auf einzelne Individuen abzielen, sowohl bei unseren nächsten lebenden Vorfahren als auch möglicherweise bei Menschen und anderen langlebigen Arten.

Angesichts des starken Einflusses zeitlicher Effekte auf Einzel- und Gruppenebene auf die Variation des Cortisolspiegels ist es bemerkenswert, dass wir in unserer Studie einen so klaren mütterlichen Effekt auf individuelle Unterschiede feststellen konnten, ein Hauptziel unserer Studie. Obwohl das Fehlen von Beweisen kein Beweis für das Fehlen ist, weist das Fehlen eines eindeutigen genetischen Effekts in unseren Ergebnissen zumindest auf einen qualitativ stärkeren Einfluss der mütterlichen Identität auf die Gestaltung der Cortisol-Phänotypen in unserer Studienpopulation hin. In einer aktuellen Metaanalyse stellten Moore et al.28 fest, dass die elterliche Fürsorge nur eine begrenzte Rolle bei der Gestaltung der Stärke der elterlichen Auswirkungen auf die Merkmalsvariation spielt. Soweit uns bekannt ist, weisen jedoch nur wenige in die Studie einbezogene Arten die bei Schimpansen beobachtete verlängerte Mutter-Nachkommen-Assoziation auf. Wir hoffen, dass unsere Ergebnisse Studien an anderen Tieren mit langwierigen Entwicklungsphasen oder mütterlichen Assoziationen anregen, um den relativen Einfluss von Müttern und der genetischen Vererbung zu vergleichen und gegenüberzustellen. Wie bei den identifizierten makroökologischen sozioökologischen Auswirkungen bedarf die Bestimmung des spezifischen Mechanismus, der zu dem beobachteten mütterlichen Effekt führt, einer weiteren Untersuchung, wobei Faktoren wie langwierige mütterliche Fürsorge, epigenetische Prozesse oder gemeinsame Erfahrung mit Stressfaktoren mögliche Erklärungen sind29,88,89. Bei wilden Schimpansen hat der Verlust der Mutter zwar Auswirkungen auf den Fortpflanzungserfolg im späteren Leben37, es gibt jedoch keine Hinweise darauf, dass dies das Ergebnis einer langfristigen Veränderung der HPA-Achsenaktivität ist, da die Auswirkungen auf die zirkadianen Cortisolmuster nach dem Verlust der Mutter nicht bis ins Erwachsenenalter anhalten30. Diese zeitlich begrenzte Art der Veränderung der Aktivität der HPA-Achse legt nahe, dass die Auswirkungen von Widrigkeiten und möglicherweise Auswirkungen auf die Mutter nicht durch epigenetische Mechanismen erklärt werden können.

Schimpansen-Nachkommen verbinden sich bis zum Alter von etwa 12 Jahren fast ständig mit ihren Müttern90, daher ist der mütterliche soziale Phänotyp der entscheidende Faktor für das soziale Umfeld unreifer Nachkommen. Frühere Untersuchungen deuten darauf hin, dass der mütterliche Dominanzstatus die fäkalen GC-Werte bei männlichen, aber nicht bei weiblichen unreifen Schimpansen beeinflusst.91 Daher ist es unwahrscheinlich, dass der Status allein das volle Ausmaß des in unserer Studie identifizierten mütterlichen Effekts erklärt (tatsächlich haben wir eine ergänzende Analyse für Personen durchgeführt, an denen wir beteiligt waren). konnte einen Dominanzrang zuweisen, was auf einen gewissen Einfluss des Dominanzrangs hindeutet, jedoch mit einem klaren mütterlichen Effekt ungleich Null unabhängig vom Rang; siehe „Methoden“ und Tabelle S12). Schimpansenmütter können in der Häufigkeit direkter sozialer Interaktionen mit ihren Nachkommen variieren, dh sie zeigen einzigartige Mutterstile92. Studien an in Gefangenschaft gehaltenen Nagetieren zeigen, dass der Grad der mütterlichen Zuneigung die Regulierung der Stressreaktion bei den Nachkommen beeinflussen und sogar eine DNA-Methylierung der Promotorregionen des GC-Rezeptors induzieren kann29,31,34. Schimpansenweibchen haben auch ausgeprägte soziale Phänotypen42. Daher sind die Nachkommen verschiedener Mütter sehr unterschiedlichen sozialen Verhaltensweisen und Sozialpartnern ausgesetzt. Es ist jedoch eine offene Frage, ob sich diese Unterschiede in der Exposition in einem unterschiedlichen Erlernen technischer oder sozialer Fähigkeiten niederschlagen, wie z. B. der Gewinnung von Futtermitteln93, der Übernahme bestimmter sozialer Beziehungen oder Komponenten der sozialen Netzwerke ihrer Mutter83 sowie einer Neigung zu mehr oder weniger aggressivem Verhalten42 . Diese sozialen Wettbewerbsfaktoren können wiederum die Aktivität der HPA-Achse über die Exposition gegenüber ernährungsbedingten oder sozialen Stressfaktoren beeinflussen59,94,95.

In unserer Studie stellen wir fest, dass die Beiträge vererbbarer und insbesondere genetischer Faktoren zu Cortisol-Phänotypen im Vergleich zu Werten, die in anderen Analysen berichtet wurden, wie z. B. menschlichen Zwillingsstudien, in denen mütterliche und umweltbedingte Auswirkungen normalerweise nicht gemessen werden können, gering waren (wie in Lit. hervorgehoben). . 15) oder experimentelle Tierstudien mit weniger komplexen Modellstrukturen (z. B. Lit. 23,26). Die in diesen Studien verwendeten Stammbäume variieren erheblich: Bei menschlichen Zwillingsstudien werden häufig zwischen 100 und 200 Zwillingspaare und ihre Eltern untersucht15, während bestimmte Tierstudien über 1000 Individuen in ihrem Stammbaum haben können (z. B. 24). Obwohl wir auf einen der umfangreichsten Datensätze seiner Art bei einem langlebigen Säugetier zurückgreifen (sowohl hinsichtlich der Anzahl der Individuen, der Proben als auch der Studienjahre), ist unser Stammbaum vergleichsweise klein, wenn auch nicht einzigartig unter Tierstudien (z. B. Ref . 23). Obwohl die oberflächliche Natur unseres Schimpansen-Stammbaums möglicherweise die Unsicherheit unserer Schätzungen erklären kann, ist es jedoch unwahrscheinlich, dass sie die in unserer Studie identifizierten verringerten vererbbaren Beiträge erklärt. In unser Modell haben wir zahlreiche sozioökologische Prädiktoren für den Cortisolspiegel bei Schimpansen57,58,59,61,62,68 sowie eine Zufallseffektstruktur einbezogen, die die relativen Beiträge gemeinsamer gemeinschaftlicher, genetischer und mütterlicher Auswirkungen erfassen konnte. Unser Bayesianischer Ansatz, der es uns ermöglicht, Unsicherheiten in unseren Erblichkeitsschätzungen zu erfassen, und unsere Permutationsanalysen, die darauf schließen lassen, dass unsere Ergebnisse allein aufgrund der Struktur unseres Stammbaums nicht zu erwarten sind, bedeuten, dass die qualitativen und relativen Beiträge der vererbbaren Komponenten in unserer Studie bestehen bleiben erhellend. Während es im Allgemeinen schwierig ist, die Varianzanteile zwischen verschiedenen Studien zu vergleichen, wenn die Modellstrukturen und -komplexitäten erheblich variieren96, weist unsere Studie darauf hin, dass die Analyse großer Datensätze, die verschiedene und vielfältige Gruppen umfassen, der Schlüssel zur Aufdeckung der Relevanz von sein könnte unterschiedliche ökologische Bedingungen, gemeinsame Gemeinschaftsdynamiken und idiosynkratische Gruppenmerkmale bei der Bestimmung phänotypischer Merkmale. Darüber hinaus behaupten wir auf der Grundlage von Ergebnissen bei anderen Arten nicht, dass die Genetik keinen Einfluss auf die Variation des Cortisols bei Schimpansen hat, sondern lediglich, dass genetische Auswirkungen aufgrund der klareren Rolle sozioökologischer Auswirkungen auf Mutter- und Gruppenebene schwer zu erkennen sind. Aufgrund methodischer Einschränkungen bei der effektiven Aufteilung von Umwelt- und Muttereffekten könnte daher in früheren Untersuchungen die Bedeutung der Genetik für die Bildung von Cortisol-Phänotypen bei langlebigen Arten überschätzt worden sein.

In unserer Studie konnten wir zeigen, dass die durchschnittlichen Cortisolspiegel aufgrund zirkadianer Effekte in allen Bevölkerungsgruppen reproduzierbar sind, einschließlich erwachsener Frauen in verschiedenen Fortpflanzungsstadien und bei unreifen Individuen. Im Gegensatz zu Sonnweber et al.49 fanden wir jedoch nur starke Unterstützung für konsistente individuelle Unterschiede im durchschnittlichen Cortisolspiegel und nicht für zirkadiane Steigungen. Diese Diskrepanz ist wahrscheinlich auf eine Kombination von drei Faktoren zurückzuführen. Erstens schlossen wir wesentlich mehr Stichproben, Personen, Geschlechter und Altersklassen ein, obwohl wir strengere Kriterien für die individuelle Einbeziehung verwendeten. Zweitens wurden in den beiden Studien notgedrungen unterschiedliche Korrekturen für die Verdünnung der Urinproben verwendet (Kreatinin-korrigiertes Urin-Cortisol bei Sonnweber et al.49; spezifisches Gewicht-korrigiertes Urin-Cortisol in der aktuellen Studie; siehe „Methoden“). . Obwohl die mit jeder dieser Methoden ermittelten Cortisolkonzentrationen im Urin normalerweise korrelieren (und in unserem Datensatz enthalten sind, wenn auch schwach), werden die Wertebereiche unterschiedlich sein, was sich auf den Grad der Variation der quantifizierten zirkadianen Steigungen auswirken kann. Drittens waren unsere Modelle von Natur aus komplexer aufgebaut (z. B. die Anzahl der Stufen für jeden Zufallseffekt und jede Steigung), was es schwierig machen kann, die Wiederholbarkeit zwischen verschiedenen Studien zu vergleichen96. Wir gehen davon aus, dass unser Ansatz, der aufgrund der Frage, mit der wir uns befassen, und der Größe des Datensatzes notwendig ist, möglicherweise nicht optimal ist, um die Subtilität individueller Unterschiede in den zirkadianen Steigungen zu bewerten. Dennoch finden wir trotz dieser Diskrepanz mit Sonnweber et al.49 in beiden Studien eindeutige Hinweise auf konsistente individuelle Unterschiede in den durchschnittlichen Cortisolspiegeln, unabhängig von Unterschieden in der Stichprobengröße, der Modellkomplexität und den Korrekturfaktoren, die bei der Berechnung der Cortisolkonzentrationen verwendet werden.

Zusammenfassend lässt sich sagen, dass in unserer Studie die Makroumgebung der gemeinsamen Gemeinschaftseffekte und die Mikroumgebung der mütterlichen Effekte die Haupteinflüsse auf die Cortisolvariation während der gesamten Lebensspanne bei Schimpansen sind. Das Fehlen eines klaren genetischen Einflusses auf die Cortisolregulation bei Schimpansen war angesichts der Beweislast in menschlichen Zwillingsstudien überraschend und legt Vorsicht bei der Interpretation von Studien am Menschen nahe, wenn nichtgenetische Faktoren wie nichtgenetische Auswirkungen auf die Mutter oder Auswirkungen auf die Gemeinschaft nicht berücksichtigt werden können out22. Ähnliche Arbeiten an anderen Affenpopulationen, einschließlich Menschen, sind von entscheidender Bedeutung, um die relativen Beiträge genetischer und nicht genetischer Umwelteinflüsse zur Cortisolregulation in diesem Taxon vollständig zu verstehen. Tatsächlich zeigen neuere Studien, dass in menschlichen Gesellschaften Unterschiede in der Stressbelastung auf Gemeindeebene vorherrschen85,86. Unsere Ergebnisse zeigen, dass Erfahrungen mit unterschiedlichen gruppenspezifischen Stressniveaus ein gemeinsamer Aspekt unserer Evolutionsgeschichte sein können. Insgesamt bedarf die Bestimmung der genauen Mechanismen sowohl mütterlicher als auch nichtmütterlicher Einflüsse auf Gemeinschaftsebene eindeutig einer weiteren Untersuchung und wird zu unserem Verständnis der Rolle der Gesellschaft, der Eltern und der Entwicklungsplastizität bei der Gestaltung der Physiologie langlebiger, sozialer Arten beitragen.

Wir verwendeten langfristige Verhaltens-, demografische und physiologische Daten, die zwischen 2000 und 2018 an zwei Feldstandorten zweier Unterarten von Schimpansen gesammelt wurden. Im Taï-Nationalpark (5° 52′ N, 7° 20′ O), Côte d'Ivoire, wurden Daten von drei Gemeinschaften westlicher Schimpansen (Ost, Nord und Süd97) und in der Budongo Conservation Field Station, Uganda ( 2° 03′ N, 31° 46′ E) wurden Daten von zwei Gemeinschaften östlicher Schimpansen (Sonso und Waibira98,99) gesammelt.

Sowohl in Taï als auch in Budongo werden Daten über die Schimpansen systematisch von einer Kombination aus vor Ort beschäftigten Feldassistenten und Gastforschern gesammelt. Zu den Längsschnittdaten gehören tägliche Zählungen der Gruppenzusammensetzungen sowie die Aufzeichnung von Verhaltens- und sozialen Interaktionen mithilfe einer Kombination aus Fokusbeobachtungen und Ad-libitum-Stichproben100. Während der Beobachtung der Schimpansen sammelten Beobachter gelegentlich Urin- und Stuhlproben von identifizierbaren Individuen. In Taï begannen die regelmäßigen Beobachtungen der Schimpansen im Jahr 1990 (Norden, 1990–2018; Süden, 1999–2018; Osten, 2007–201897) und die regelmäßige Sammlung von Urinproben (siehe unten) begann im Jahr 2000 (Norden und Süden, 2000–2018). ; Osten, 2003–2018). In Budongo begannen die regelmäßigen Beobachtungen der Schimpansen im Jahr 1994 (Sonso, 1994–2018; Waibira, 2011–201898,99) und die regelmäßige Sammlung von Urinproben begann im Jahr 2005 (Sonso, 2005–2018; Waibira, 2017–2018).

Wir sammelten Urin von identifizierbaren Personen mit einer Plastikpipette, um Urin vom Boden oder der Vegetation in entweder 2-ml- oder 5-ml-Kryoröhrchen zu überführen. Nach ihrer Rückkehr im Lager wurden die Kryoröhrchen in flüssigem Stickstoff gelagert, typischerweise innerhalb von 12 Stunden nach der Entnahme. Gefrorene Proben wurden in Trockeneis verpackt zum Max-Planck-Institut für evolutionäre Anthropologie in Leipzig transportiert, wo sie bei ≤20 °C in Gefrierschränken gelagert wurden.

Wir haben den Cortisolspiegel im Urin für jede Probe mit LCMS63 und der MassLynx-Software101 quantifiziert. Als interne Standards verwendeten wir Prednisolon (in den Modellen als „alte Methode“ kodiert, d. h. die meisten Proben wurden vor Juli 2016 analysiert63) oder Testosteron d4 („neue Methode“, d. h. alle Proben wurden nach September 2016 analysiert62). Mit der „neuen Methode“ analysierte Proben wiesen tendenziell höhere Cortisolkonzentrationen im Urin auf als die mit der „alten Methode“. Daher haben wir die LCMS-Methodik als festen Effekt in unsere statistischen Analysen einbezogen (siehe unten). Die Intra- und Inter-Chargen-Variationskoeffizienten für Qualitätskontrollen betrugen 8,29 % bzw. 13,59 %.

Für jede Probe haben wir das spezifische Gewicht (SG) mit einem Refraktometer (TEC, Ober-Ramstadt, Deutschland) gemessen. SG-Werte wurden verwendet, um Cortisolmessungen hinsichtlich Schwankungen des Wassergehalts im Urin zu korrigieren, wobei die von Miller et al.64 beschriebene Formel verwendet wurde:

Die Populationsmittelwerte wurden aus den in diese Analyse einbezogenen Proben abgeleitet. Der SG-Bevölkerungsdurchschnitt betrug 1,02 für Taï und 1,02 für Budongo.

Von identifizierbaren Personen wurden Stuhlproben entnommen. Die Proben wurden mithilfe von Plastiktüten gesammelt und dann entweder direkt in Ethanol gelagert, auf Kieselgel getrocknet oder mithilfe einer zweistufigen Ethanol-Kieselsäure-Methode102. Getrocknete Proben wurden in Kieselgel zum Max-Planck-Institut für evolutionäre Anthropologie in Leipzig transportiert.

Unter Verwendung dieser Proben wurde seit 1999 eine Mikrosatelliten-Genotypisierung der DNA von 428 Individuen (n = 259 für Taï; n = 169 für Budongo) durchgeführt, wobei durchschnittlich 83 % vollständige Genotypen an 19 Loci gefunden wurden. Ungefähr 100 mg jeder Probe wurden entweder mit dem QIAamp-DNA-Stuhl-Kit (Qiagen) oder dem GeneMATRIX-Stuhl-DNA-Reinigungskit (Roboklon) extrahiert. Wir haben DNA-Extrakte mithilfe einer zweistufigen Amplifikationsmethode genotypisiert, einschließlich 19 Mikrosatelliten-Loci, wie zuvor beschrieben65. Mithilfe der Software CERVUS 3.0103 verglichen wir die resultierenden Genotypen mithilfe der Funktion „Identitätsanalyse“ zur Bestätigung individueller Identitäten und der Funktion „Abstammungsanalyse“ zur Bestätigung von Mutterschaften und Zuweisung von Vaterschaften, wobei wir Konfidenzbewertungen von 80 und 95 % verwendeten. Bei den Vätern erhielt jede der Vaterschaftszuordnungen eine hohe Wahrscheinlichkeit, und andere potenzielle Vatertiere (zur gleichen Zeit in der Gruppe anwesende erwachsene Männer) wurden durch zwei oder mehr Nichtübereinstimmungen ausgeschlossen. Insgesamt konnten 43 % der im Datensatz vertretenen Personen zuverlässig Väter zugeordnet werden.

Um ein genaues Maß für die zirkadianen Muster jedes Einzelnen zu erhalten, haben wir bestimmte Proben ausgeschlossen, bei denen ein erhöhter Cortisolspiegel zu erwarten war, der nicht repräsentativ für normale zirkadiane Muster ist. Hier stellen wir eine detaillierte Beschreibung des Probenausschlussprozesses bereit.

Bei weiblichen Primaten, einschließlich Schimpansen, variiert der Cortisolspiegel je nach Fortpflanzungszustand59. Die Tragzeit von Schimpansen beträgt etwa 240 Tage104. Anhand demografischer Daten und der Geburtsdaten der Nachkommen ordneten wir Weibchen drei Fortpflanzungszuständen zu (sensu59): schwanger (während der 240 Tage vor der Geburt eines Nachwuchses), säugend (die 1095 Tage [basierend auf der durchschnittlichen Wiederaufnahme des Zyklus in der Population). ] nach der Geburt eines Nachwuchses) und zyklischer Zyklus (jeder andere Zeitraum, in dem Weibchen nicht als trächtig oder säugend eingestuft wurden). Wir haben alle erwachsenen weiblichen Proben einbezogen, bei denen wir zum Zeitpunkt der Probenahme den Fortpflanzungszustand des Weibchens zuordnen konnten. Darüber hinaus haben wir im Anschluss an verwandte Studien56,59 Proben von schwangeren Frauen ausgeschlossen, da der Cortisolspiegel während der Schwangerschaft tendenziell ansteigt. Tatsächlich können Wechselwirkungen zwischen mütterlichen und fetalen HPA-Achsen auftreten, was es schwierig macht, den mütterlichen Cortisolspiegel isoliert genau zu bestimmen105.

Bei unreifen Schimpansen (< 12 Jahre alt) erhöht die mütterliche Trennung die Cortisolsekretion und hat kurzfristige Auswirkungen auf die zirkadianen Cortisolmuster30. Wenn unreife Personen ihre Mutter vor dem Alter von 12 Jahren (soziale Reife) verloren haben, haben wir daher alle Proben ausgeschlossen, die von ihnen nach dem Verlust der Mutter während der Unreife entnommen wurden. Da es jedoch keine Hinweise auf langfristige Auswirkungen des Mutterverlusts bei ausgewachsenen Schimpansen gibt30, wurden alle ausgewachsenen Individuen einbezogen, unabhängig vom Verlust der Mutter während der Unreife. Darüber hinaus können Verletzungen und Krankheiten den Cortisolspiegel erhöhen und die zirkadianen Cortisolmuster bei Schimpansen beeinflussen71. Sowohl in Taï als auch in Budongo melden Forscher den Tierärzten vor Ort systematisch alle Anzeichen einer Erkrankung oder Verletzung der Schimpansen. Diese Berichte werden dann von den Tierärzten validiert und aufgezeichnet. Anhand dieser Aufzeichnungen haben wir Proben von Personen ausgeschlossen, die am Tag der Probenahme Krankheits- oder Verletzungssymptome aufwiesen.

Schließlich besteht bei männlichen und weiblichen Schimpansen tendenziell eine positive und negative Korrelation zwischen dem Dominanzrang und den GC-Werten60,68,69. Für eine Gruppe in unserer Studie (Waibira) verfügten wir jedoch nicht über ausreichende Daten, um die Ränge der Weibchen zu berechnen, und in allen Gruppen werden unreife Individuen traditionell nicht als Teil der Dominanzhierarchie betrachtet und zeigen selten eine Unterwerfung unter andere unreife Tiere an. Folglich war die Anzahl der Individuen, denen wir sicher einen Dominanzrang zuweisen konnten, begrenzt, was unsere Stichprobengröße und Ahnentafeltiefe für die Erblichkeitsanalysen einschränken würde. Daher haben wir in unseren wichtigsten berichteten Modellen den Dominanzrang nicht als festen Effekt berücksichtigt. Angesichts der nachgewiesenen Bedeutung des Dominanzrangs in Bezug auf Stress bei Primaten führten wir jedoch eine ergänzende Analyse durch. Für reife erwachsene Männchen und Weibchen (ausgenommen Waibira-Weibchen, für die uns ausreichende Daten fehlten) wurden die Dominanzränge mithilfe von Keuch-Grunz-Vokalisierungen berechnet, einem unidirektionalen Ruf von untergeordneten Personen106. Zur Berechnung der Ränge verwendeten wir eine wahrscheinlichkeitsbasierte Anpassung des Elo-Rating-Ansatzes107,108; Wir haben den Probanden für jeden Tag der Probenahme kontinuierliche Elo-Ränge zugewiesen. Jede Punktzahl wurde innerhalb jeder Gruppe zwischen 0 (niedrigster Rang) und 1 (höchster Rang) standardisiert. Um unreife Individuen in unsere ergänzende Analyse einbeziehen zu können, haben wir die Ränge unter Erwachsenen in kategoriale Variablen umgewandelt: Männer und Frauen mit einer Elo-Bewertung gleich oder größer als der Mittelwert an jedem Beobachtungstag wurden als „hochrangige Männer“ und „hochrangig“ eingestuft Diejenigen, deren Bewertungen unter dem Mittelwert lagen, wurden als „Männer mit niedrigem Rang“ bzw. „Frauen mit niedrigem Rang“ betrachtet. Anschließend kategorisierten wir unreife Individuen entweder als „Nachkommen hochrangiger Weibchen“ oder als „Nachkommen rangniedriger Weibchen“, basierend auf der Rangkategorie ihrer Mutter am Tag der Beobachtung. Wir haben diesen konservativen Ansatz gewählt, im Gegensatz zur Schaffung einer linearen Hierarchie innerhalb der Jungtiere, da wir nicht über ausreichende Daten innerhalb der Jungtiere verfügen, um die Hierarchie festzulegen, und es an Beweisen dafür mangelt, dass die Nachkommen den Rang linear erben. Tatsächlich deuten vereinzelte Belege darauf hin, dass die Dominanz unter unreifen Kindern eher vom Alter als von den Müttern abhängt. Dieser neue Datensatz umfasste 5.691 Proben und 141 Personen; Die Ergebnisse dieser separaten Heritabilitätsanalyse unter Verwendung dieses Datensatzes sind in Tabelle S12 aufgeführt. Dabei wurde erneut ein wesentlich höherer Beitrag nicht-genetischer mütterlicher Effekte im Vergleich zu genetischen Effekten festgestellt.

Um sicherzustellen, dass wir die zirkadianen Cortisolmuster für jedes Individuum charakterisieren konnten, haben wir nur Personen mit mindestens 3 Urinproben pro Jahr einbezogen, die sowohl morgens als auch nachmittags gesammelt wurden, sodass die frühesten und neuesten Proben durch mindestens 6 voneinander getrennt waren H. Der Grund für dieses Kriterium bestand darin, für jedes Individuum innerhalb eines bestimmten Jahres der Probenahme eine aussagekräftige quadratische zirkadiane Steigung modellieren zu können30.

Um die zirkadianen Cortisolmuster für alle Individuen (unser Maß für die Cortisol-Reaktionsnorm) genau zu modellieren, haben wir Wechselwirkungen zwischen den linearen und quadratischen Zeitvariablen und allen anderen festen Effekten einbezogen. Wir verwendeten das Alter von 12 Jahren, um zwischen erwachsenen (≥12 Jahre) und unreifen Individuen (im Alter von <12 Jahren) zu unterscheiden, da es sich um das Alter handelt, in dem Individuen überwiegend unabhängig von ihren Müttern Kontakte knüpfen und nach Futter suchen90. Zusätzlich zur demografischen Kategorisierung (erwachsener Mann, radfahrende Frau, stillende Frau, unreifer Mann, unreife Frau) und dem Alter jedes Einzelnen am Tag der Probenahme haben wir eine Reihe von Kontrollvariablen in die Analyse einbezogen, von denen bekannt ist, dass sie den Cortisolspiegel beeinflussen. Sowohl die Gruppengröße als auch der Paarungswettbewerb57,59,60 können die GC-Werte bei Primaten beeinflussen. Daher haben wir sowohl die Anzahl der Erwachsenen berechnet (Mittelwert[+SD]; Ost 13,81[+2,19], Nord 8,92[+1,33], Süd 16,52[ +2,58], Sonso 36,35[+4,12], Waibira 54,11[+2,50]) und das Geschlechterverhältnis von Männern zu Frauen (Mittelwert[+SD]; Osten 0,35[+0,12], Norden 0,50[+0,19], Süden 0,37 [+0,10], Sonso 0,49[+0,05], Waibira 1,02[+0,02]) zum Zeitpunkt der Probenahme für jede Probe. Da schließlich saisonale Schwankungen bei Niederschlag, Temperatur, Luftfeuchtigkeit und Nahrungsverfügbarkeit den Cortisolspiegel bei Schimpansen beeinflussen können62, haben wir diese zirkajährlichen Schwankungen berücksichtigt, indem wir das julianische Probenahmedatum in eine kreisförmige Variable umgewandelt und deren Sinus und Kosinus in unsere Modelle einbezogen haben61,62,109.

Alle Datenvorbereitungen, Modelle und Analysen wurden mit R Version 3.6.3110 und der RStudio-Schnittstelle111 durchgeführt. Vor dem Testen unserer Modelle haben wir die Vif-Funktion des R-Pakets „Auto“112 auf lineare Modellversionen unserer gemischten Modelle (d. h. ohne zufällige Effekte) angewendet, um durch Untersuchung der Varianzinflationsfaktoren (VIF) auf etwaige Kollinearitätsprobleme zu testen. Es gab Probleme mit der Kollinearität, wenn entweder „Standort“ oder „Gruppe“ in die Modelle einbezogen wurden, da beide Variablen entweder miteinander oder mit der „Gruppengröße“ kollinear waren. Daher haben wir nur die „Gruppengröße“ beibehalten, wobei alle verbleibenden VIFs <2,90 waren. „Gruppe“ und „Gruppenjahr“ wurden ebenfalls als Zufallseffekte einbezogen, um Verwechslungen auf Gruppenebene zu berücksichtigen. Um mögliche zeitliche Batch-Effekte weiter zu testen, führten wir zusätzliche Modelle mit einem Jahr-Monat-Zufallseffekt durch (eines verwendete alle Stichproben, ein anderes beschränkte unsere Analysen nur auf Datenpunkte, für die Daten für mehr als eine Population verfügbar waren). Die Ergebnisse (Tabelle S14 in den ergänzenden Materialien) waren qualitativ und quantitativ weitgehend identisch mit den weniger komplexen Modellen, die in unseren Hauptergebnissen vorgestellt wurden.

Alle Modelle wurden mithilfe des R-Pakets „brms“113 mit einer Gaußschen Fehlerverteilung ausgestattet. Für alle Modelle wurden numerische Variablen als Z-Scores standardisiert. Wir passen Modelle mit schwach regulierenden Priors für die festen Effekte (β~Normal(0,1)) und für die Zufallseffekte (Student t-verteilt (3, 0, 10)) mit einheitlichen Priors (LKJ(1)) an Kovarianzmatrizen der Zufallssteigungen. Für alle Modelle haben wir vier Ketten mit 4000 Iterationen angegeben, von denen die Hälfte dem Aufwärmen gewidmet war. Stichprobendiagnose (Rhat <1,1) und Trace-Plots bestätigten die Kettenkonvergenz für alle Modelle. Effektive Stichprobengrößen bestätigten, dass es bei allen Modellen keine Probleme mit der Autokorrelation der Stichproben gab. Wir haben Modelle mit posterioren Vorhersageprüfungen mithilfe der pp_check-Funktion von „brms“ weiter validiert (Abb. S16 und S17 in den Zusatzmaterialien).

Wir haben die Vererblichkeit des Cortisolspiegels im Urin und deren zirkadiane Muster geschätzt, indem wir ein „Tiermodell“ angepasst haben, das die additive genetische Varianz in einem Merkmal schätzt, indem es den Stammbaum von Individuen als Zufallseffekt einbezieht45. Stammbäume wurden mit dem R-Paket „MasterBayes“114 generiert. Die additive genetische Matrix wurde mithilfe der Amatrix-Funktion des R-Pakets „AGHmatrix“115 berechnet.

Wir haben die Wiederholbarkeit und Erblichkeit von Reaktionsnormen nach dem gleichen Ansatz wie in den Referenzen45,46,47,48 berechnet. Insbesondere haben wir die Varianz der durchschnittlichen Cortisolspiegel, Vintercept, die Varianz der linearen Cortisol-Reaktion (Steigung) zur Tageszeit, Vlinear, und die Varianz der quadratischen Reaktion (Steigung) zur Tageszeit, Vquadratisch, aufgeteilt. Diese wurden als Gesamtvarianz unter Ausschluss derjenigen berechnet, die durch Prädiktoren im Zusammenhang mit technischen Aspekten der Daten (z. B. dem Zufallseffekt des Projekts) erklärt wurden.

Für die Wiederholbarkeitsanalyse wurde die gesamte gruppeninterne Varianz der Cortisolkonzentrationen im Urin (Vtotal) als Summe der Varianz berechnet, die durch die individuelle Identität über Jahre (Vindividual) und innerhalb von Jahren erklärt wird, d. h. die ID-Jahr-Variable (VID-Jahr), as sowie die Varianz, die durch die Gruppenidentität über Jahre (Vgroup) und innerhalb von Jahren erklärt wird, dh die Gruppenjahrvariable (Vgroup-year).

Die langfristige Wiederholbarkeit der Merkmale (d. h. der Anteil der Varianz aller Cortisolkonzentrationen im Urin zwischen den Jahren, erklärt durch individuelle Unterschiede) wurde wie folgt berechnet:

Veinzel/Vgesamt

Die kurzfristige Wiederholbarkeit der Merkmale (d. h. der Anteil der Varianz aller Cortisolkonzentrationen im Urin innerhalb von Jahren, erklärt durch individuelle Unterschiede) wurde wie folgt berechnet:

VID-Jahr + Vindividual/Vtotal

Die Wiederholbarkeit der Reaktionsnorm des durchschnittlichen Cortisolspiegels (d. h. der Anteil der Variation im durchschnittlichen Cortisolspiegel, erklärt durch individuelle Unterschiede) wurde wie folgt berechnet:

Vindividuell/(Vindividuell + VID-Jahr)

Die Wiederholbarkeit der Reaktionsnorm linearer Cortisol-Reaktionen auf die Tageszeit (d. h. der Anteil der Variation in der linearen Cortisol-Reaktion auf die Tageszeit, erklärt durch individuelle Unterschiede) wurde unter Verwendung der Varianz der Zufallssteigungsschätzungen für den linearen Term für die Tageszeit innerhalb berechnet die zufälligen Effekte der individuellen Identität (Vlinear,individuell) und des ID-Jahres (Vlinear,ID-Jahr):

Vlinear,individuell/(Vlinear,individuell + Vlinear,ID-Jahr)

In ähnlicher Weise wurde die Reaktionsnorm quadratischer Cortisol-Reaktionen wie folgt berechnet:

Vquadratic,individuell/(Vquadratic,individuell + Vquadratic,ID-Jahr)

Für die Heritabilitätsanalyse und für Vintercept, Vlinear und Vquadratic haben wir die Varianz innerhalb von Gruppen (Vwithin) und zwischen Gruppen (Vgroup) aufgeteilt.

Daher beträgt der Anteil der Varianz, der durch die gemeinsamen Gemeinschaftseffekte erklärt wird:

Varianz im durchschnittlichen Cortisolspiegel erklärt durch gemeinsame Gemeinschaftseffekte =

Vgroup, intercept/(Vgroup, intercept + Vwithin, intercept)

Varianz der linearen Cortisol-Reaktionen zur Tageszeit, erklärt durch gemeinsame Gemeinschaftseffekte = VGruppe, linear/(VGruppe, linear + Vinnerhalb, linear)

Varianz der quadratischen Cortisol-Reaktionen zur Tageszeit, erklärt durch gemeinsame Gemeinschaftseffekte = VGruppe, quadratisch/(VGruppe, quadratisch + Vinnerhalb, quadratisch)

Die Varianz innerhalb der Gruppe wird für jede Komponente der Reaktionsnorm als die Summe der Varianz definiert, die durch alle biologischen Prädiktoren mit Ausnahme der Gruppenidentität erklärt wird. Daher gilt für das vollständige Erblichkeitsmodell:

Varianz innerhalb der Gruppe im durchschnittlichen Cortisolspiegel (Vinnerhalb,Intercept) = Vgenetisch, Intercept + VMutter, Intercept + VGruppenjahr, Intercept + Vindividuell, Intercept + VID-Jahr, Intercept

Varianz innerhalb der Gruppe in linearen Cortisol-Reaktionen auf die Tageszeit (Vinnerhalb,linear) = Vgenetisch, linear + VMutter, linear + VGruppenjahr, linear + Vindividuell, linear + VID-Jahr, linear

Varianz innerhalb der Gruppe in linearen Cortisol-Reaktionen auf die Tageszeit (Vinnerhalb,quadratisch) = Vgenetisch, quadratisch + VMutter, quadratisch + VGruppenjahr, quadratisch + Vindividuell, quadratisch + VID-Jahr, quadratisch

Somit wird der Anteil der gruppeninternen Varianz in den Komponenten der Reaktionsnorm, die durch genetische Faktoren erklärt wird und im Folgenden als genetische Erblichkeit innerhalb der Gruppe angegeben wird, wie folgt definiert:

Genetische Vererbbarkeit der durchschnittlichen Cortisolspiegel innerhalb der Gruppe = Vgenetisch, intercept/Vinnerhalb, intercept

Genetische Erblichkeit linearer Cortisolreaktionen innerhalb der Gruppe auf die Tageszeit =

Vgenetisch, linear/Vinnerhalb, linear

Genetische Erblichkeit quadratischer Cortisol-Reaktionen innerhalb der Gruppe auf die Tageszeit = Vgenetisch, quadratisch/Vinnerhalb, quadratisch

Eine ähnliche Formulierung gilt für die Varianz, die durch die mütterliche Identität erklärt wird und im Folgenden als mütterliche Effekte definiert wird:

Mütterliche Auswirkungen innerhalb der Gruppe auf den durchschnittlichen Cortisolspiegel = VMutter, Abschnitt/Vinnerhalb, Abschnitt

Mütterliche Auswirkungen innerhalb der Gruppe auf lineare Cortisol-Reaktionen auf die Tageszeit = VMutter, linear/Vinnerhalb, linear

Mütterliche Auswirkungen innerhalb der Gruppe auf quadratische Cortisol-Reaktionen zur Tageszeit = VMutter, quadratisch/Vinnerhalb, quadratisch

Wir haben auch ein Trait-Heritabilitätsmodell implementiert, bei dem die Varianz nicht in Reaktionsnormkomponenten geschichtet ist, sodass die ungeklärte Restvarianz Vresidual in der Gesamtvarianz berücksichtigt werden kann.

In diesem Fall ist Erblichkeit definiert als:

Vgenetisch/(Vgenetisch + VMutter + VGruppenjahr + VIndividuum + VID-Jahr + VRest)

Alle Methoden waren nicht-invasiv und wurden von den Ministerien für Forschung und Umwelt der Elfenbeinküste und dem Office Ivoirien des Parcs et Réserves genehmigt. Alle Aspekte der Studie entsprechen den Ethikrichtlinien sowohl der Max-Planck-Gesellschaft als auch der Abteilung für Primatologie des Max-Planck-Instituts für evolutionäre Anthropologie, Deutschland (www.eva.mpg.de/primat/ethical-guidelines.html). Ethischer Umgang mit nichtmenschlichen Primaten.

Weitere Informationen zum Forschungsdesign finden Sie in der mit diesem Artikel verlinkten Nature Portfolio Reporting Summary.

Alle in den Analysen verwendeten Daten sind über Figshare verfügbar (https://doi.org/10.6084/m9.figshare.13720765.v1)116; Der gesamte in der Analyse verwendete Code ist verfügbar unter: https://github.com/fabrimafe/cortisol_heritability.

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Referenzen herunterladen

Wir danken dem Ministère de l'Enseignement Supérieur et de la Recherche Scientifique, dem Ministère de Eaux et Fôrets in Côte d'Ivoire, dem Office Ivoirien des Parcs et Réserves, der Uganda Wildlife Authority und dem Uganda National Council for Science and Technology für die Genehmigung die Studie. In Côte d'Ivoire danken wir dem Centre Suisse de Recherches Scientifiques en Côte d'Ivoire und den Mitarbeitern des Taï Chimpanzee Project für ihre Unterstützung. In Uganda danken wir dem Management und den Mitarbeitern der Budongo Conservation Field Station. Wir sind Christophe Boesch und Vernon Reynolds für ihren Einsatz bei der Einrichtung der Studienstandorte und ihren Beiträgen zur jahrelangen Datenerhebung zu Dank verpflichtet. Wir danken auch den vielen Feld- und Forschungsassistenten, die bei der Generierung der Daten für dieses Projekt helfen. Wir sind äußerst dankbar für die Arbeit, die in den Laboren von Tobias Deschner und Linda Vigilant am Max-Planck-Institut für evolutionäre Anthropologie in Leipzig, Deutschland, durchgeführt wurde, insbesondere für die Bemühungen von Róisín Murtagh, Vera Schmeling, Janette Gleiche, Anette Nicklisch, Juliane Damm und Carolyn Rowney und Jared Cobain. Wir danken auch Ruth Sonnweber und Verena Behringer für nützliche Diskussionen zu diesem Thema. Diese Studie wurde von der Max-Planck-Gesellschaft und dem Europäischen Forschungsrat (ERC) im Rahmen des an CC vergebenen Forschungs- und Innovationsprogramms Horizon 2020 der Europäischen Union finanziert (Fördervereinbarung Nr. 679787). LS wurde von der Minerva Foundation unterstützt, CYA und AP erhielten Mittel von der LSB Leakey Foundation, CYA erhielt außerdem Mittel von Subvention Egalité (Universität Neuchâtel, Schweiz) und Fonds des Donations (Universität Neuchâtel, Schweiz). CG wurde von der Wenner-Gren-Stiftung unterstützt. VM wurde durch ein Stipendium der Deutschen Forschungsgemeinschaft (DFG) an RMW (WI 2637/3-1) unterstützt. Die Kernfinanzierung für das Taï-Schimpansenprojekt wurde seit 1997 von der Max-Planck-Gesellschaft und für die Budongo Conservation Field Station seit 2008 von der Royal Zoological Society of Scotland bereitgestellt.

Open-Access-Förderung ermöglicht und organisiert durch Projekt DEAL.

Diese Autoren haben gleichermaßen beigetragen: Patrick J. Tkaczynski, Fabrizio Mafessoni.

Diese Autoren haben diese Arbeit gemeinsam betreut: Roman M. Wittig, Catherine Crockford.

Max-Planck-Institut für evolutionäre Anthropologie, Leipzig, Deutschland

Patrick J. Tkaczynski, Fabrizio Mafessoni, Cedric Girard-Buttoz, Liran Samuni, Virgil Manin, Prince D. Valley, Linda Vigilant, Roman M. Wittig und Catherine Crockford

Taï-Schimpansenprojekt, Schweizerisches Zentrum für wissenschaftliche Forschung, Abidjan, Elfenbeinküste

Patrick J. Tkaczynski, Cédric Girard-Buttoz, Liran Samuni, Virgile Manin, Anna Preis, Prince D. Valé, Roman M. Wittig und Catherine Crockford

School of Biological and Environmental Sciences, Liverpool John Moores University, Liverpool, Großbritannien

Patrick J. Tkaczynski

Weizmann Institute of Science, Abteilung für Pflanzen- und Umweltwissenschaften, Rehovot, Israel

Fabrizio Mafessoni

Das Ape Social Mind Lab, Institut des Sciences Cognitives, CNRS UMR 5229, Lyon, Frankreich

Cédric Girard-Buttoz, Roman M. Wittig und Catherine Crockford

Abteilung für menschliche Evolutionsbiologie, Harvard University, Cambridge, MA, USA

Liran Samuni & Erin G. Wessling

Zentrum für soziales Lernen und kognitive Evolution, Fakultät für Psychologie und Neurowissenschaften, Universität St. Andrews, St. Andrews, Großbritannien

Liran Samuni & Catherine Hobaiter

Universite de Neuchatel, Institut de Biologie, Cognition Compare, Neuchatel, Switzerland

Corinne Y. Ackermann & Klaus Zuberbuehler

Abteilung für Psychologie, Universität Stirling, Stirling, Großbritannien

Pawel Fedurek

Tropical Conservation Institute, Institute of Environment, College of Arts, Science and Education, Florida International University, Miami, FL, USA

Cristina Gomes

World Wide Fund for Nature, Dzanga Sangha Protected Areas, BP 1053, Bangui, Zentralafrikanische Republik

Therese Löhrich

Robert Koch-Institut, Epidemiologie hochpathogener Mikroorganismen, Berlin, Deutschland

Therese Löhrich

Agrofarming Training and Research Unit, Jean Lorougnon Guédé University, Daloa, Elfenbeinküste

Prinz D. Vale

WWF Deutschland, Berlin, Deutschland

Livia Wittiger

Perry World House, University of Pennsylvania, Philadelphia, USA

Zinta Sommers

Institut für Kognitionswissenschaft, Vergleichende Biokognition, Universität Osnabrück, Osnabrück, Deutschland

Tobias Deschner

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CC, CGB, FM und PJT konzipierten die Studie. AP, CC, CG, CGB, CYA, EGW, LS, LW, PF, PJT, PDV, RMW, TD, TL, VM und ZS erfassten Daten. TD, LS, CH, KZ, CC und RMW lieferten Langzeitdaten. PJT, FM, CC, CGB, PF, TD und RMW halfen bei der Gestaltung der Studie; FM, CGB und PJT führten die statistischen Analysen durch; TD überwachte die Laboranalysen; LV überwachte und führte genetische Abstammungsanalysen durch; PJT verfasste den ersten Entwurf des Manuskripts, alle Autoren trugen zur anschließenden Bearbeitung bei.

Korrespondenz mit Patrick J. Tkaczynski oder Fabrizio Mafessoni.

Wir haben keine konkurrierenden Interessen zu melden.

Communications Biology dankt Zachary Laubach und den anderen, anonymen Gutachtern für ihren Beitrag zum Peer-Review dieser Arbeit. Hauptherausgeber: Christopher Hine und Luke R. Grinham. Eine Peer-Review-Datei ist verfügbar.

Anmerkung des Herausgebers Springer Nature bleibt hinsichtlich der Zuständigkeitsansprüche in veröffentlichten Karten und institutionellen Zugehörigkeiten neutral.

Open Access Dieser Artikel ist unter einer Creative Commons Attribution 4.0 International License lizenziert, die die Nutzung, Weitergabe, Anpassung, Verbreitung und Reproduktion in jedem Medium oder Format erlaubt, sofern Sie den/die ursprünglichen Autor(en) und die Quelle angemessen angeben. Geben Sie einen Link zur Creative Commons-Lizenz an und geben Sie an, ob Änderungen vorgenommen wurden. Die Bilder oder anderes Material Dritter in diesem Artikel sind in der Creative Commons-Lizenz des Artikels enthalten, sofern in der Quellenangabe für das Material nichts anderes angegeben ist. Wenn Material nicht in der Creative-Commons-Lizenz des Artikels enthalten ist und Ihre beabsichtigte Nutzung nicht durch gesetzliche Vorschriften zulässig ist oder über die zulässige Nutzung hinausgeht, müssen Sie die Genehmigung direkt vom Urheberrechtsinhaber einholen. Um eine Kopie dieser Lizenz anzuzeigen, besuchen Sie http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Nachdrucke und Genehmigungen

Tkaczynski, PJ, Mafessoni, F, Girard-Buttoz, C et al. Gemeinsame Gemeinschaftseffekte und die nicht genetische mütterliche Umgebung beeinflussen den Cortisolspiegel bei wilden Schimpansen. Commun Biol 6, 565 (2023). https://doi.org/10.1038/s42003-023-04909-9

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Eingegangen: 10. Dezember 2022

Angenommen: 03. Mai 2023

Veröffentlicht: 26. Mai 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-04909-9

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